C'est en 1535, alors que Genève devient une république indépendante, que l'intérêt pour la numismatique y naît. En effet, durant les travaux de fortification, plusieurs monnaies romaines ont été retrouvées. Cependant, il faudra attendre 1842 pour que le nom « Cabinet de numismatique » soit utilisé. A la mort de Jean-Pierre Pictet, professeur de physique, son cabinet est racheté pour devenir le Musée académique, qui abrite le cabinet de numismatique.
Quelques années plus tard, en 1847, la Bibliothèque publique (actuelle Bibliothèque de Genève), dépose une collection de 7'632 médailles qui viennent compléter le fond. Ainsi, grâce à un inventaire réalisé, nous apprenons qu'il contient désormais 13'907 objets. Trente ans après, en 1877, les héritiers d'un ancien conservateur (Francis Marin) ont fait don au Cabinet de plusieurs pièces, mais également, des ouvrages sur Dassier.
En 1883, le projet d'une médaille commémorative à l'attention de Mr M. Chauvet voyait le jour. Cet ancien Conseiller d'Etat a fait don d'une importante collection Beurlin-Chauvet au cabinet, composée de médailles et monnaies. La collection s'élève à 5835 pièces.
C'est deux ans plus tard, en 1885 que M. David-Jacob Duval-Plantamour reçut, lui aussi, une médaille en or. Ceci pour récompenser son don important de 3400 pièces concernant les monnaies de Tsars réunies en Russie. C'est sans doute l'une des plus grandes d'Europe.
Bien des années après, en 1905, le fond de numismatique fut déplacé dans une salle de l'école des Casemates. Ceci dans le but de louer la salle initiale, se trouvant au Musée, à l'Université, afin qu'elle y donne des cours. Grâce à cette opération, 5000 CHF ont pu être récoltés, dans le but de réaliser les différents achats du cabinet.
Durant les années 1908 et 1909, une grande somme fut accordée (50'000 CHF) de la part du Conseil Municipal, afin de racheter le fonds de Stroehlin, entreposé au Musée, mais pas encore acquis. L'année suivante, en 1910, le fonds de numismatique est rapatrié au Musée, il se trouve alors au Rez-de-chaussée supérieur, avec la section archéologique et historique. Cependant, le cabinet n'est pas encore ouvert au public, ceci dans le but de remettre les pièces en place et de les cataloguer.
En 1993, des monnaies genevoises de l'An Mille sont trouvées au nombre de 2000, c'est la plus grosse trouvaille jamais enregistrée jusqu'alors. 85% de ces pièces sont frappées au nom de l'Evêque de Genève, Conrad. Un siècle auparavant, c'est par Auguste Ladé et Eugène Demole (ancien conservateur du Cabinet de numismatique), qu'une autre découverte importante a été enregistrée. Ces pièces montraient les deniers frappés par les Evêques au moment où Genève est devenue une ville impériale.
Plus récemment, en 2012, un inventaire a été réalisé et il recense plus de 100'000 objets au cabinet de numismatique. On y trouve, par exemple, des monnaies, médailles, jetons genevois, collection russe, poids et sceaux byzantins, mais également, des pierres gravées, des pâtes de verre moulés, la collection complète des 1001 deniers de la République romaine, et enfin, l'oeuvre des Dassier, père et fils, artistes médailleurs genevois renommés. Toujours en 2012, une fouille est organisée à Saint-Antoine, peu de pièces sont trouvées, mais leur importance historique suffit à compenser ce petit chiffre. En effet, grâce à ces pièces, il est possible de dater les autres objets alentours. Durant 30 ans, en cette même place, plus de 6'000 monnaies ont été trouvées, elles sont à présent conservées au Cabinet de numismatique.
Trois ans plus tard, en 2015, le Cabinet acquiert la Médaille de la Trinité, cette dernière fut réalisée par Hans Reinhart l'Ancien. Elle est destinée à servir des idéaux de pacification, ce qui fait que sa place dans une musée genevois est tout indiquée.
Finalement, il fut annoncé par un billet posté sur le blog du Musée d'Art et d'Histoire par Matteo Campagnolo (conservateur actuel) que l'année prochaine (en 2018), le MAH prendra possession des nouvelles réserves à l'Ecoquartier de la Jonction, ceci permettra de réunir des collections dans des conditions de conservation répondant aux standards internationaux. Une phase de récolement sera alors organisée afin de déplacer les 100'000 objets. Cela consistera à contrôler et mettre aux normes les inventaires réalisés par les générations précédentes.
Conservateur de 1863 à 1877 : Francis Marin, conservateur de 1877 à 1882 : Auguste Girod-Martin, conservateur de 1882 à 1928 : Eugène Demole, conservateur de 1930 à 1968 : Dr Auguste Roehrich, conservateur de 1968 à 1994 : Nicolas Durr et enfin, depuis septembre 1995 : Matteo Campagnolo est le nouveau conservateur du Cabinet de numismatique (d'abord à mis temps).
