Jusqu'en 1935, l'ensemble des activités culturelles de la Municipalité est réparti dans deux dicatères : les salles de spectacles, la musique, les concerts et le cinéma populaire sont groupés avec l'Etat Civil, les pompes funèbres, les cimetières et les stades municipaux ; les musées et collections, les bibliothèques, les prix universitaires et les fondations avec les abattoirs. En 1935, ces «services» culturels sont réunis dans le même dicastère, qui prend une orientation plus culturelle. En 1960, le Dicastère des beaux-arts comporte plusieurs services : le service des spectacles et concerts, les bibliothèques, les beaux-arts, les musées et collections, les fondations, les prix universitaires et fonds spéciaux. Avec l'arrivée de Pierre Bouffard en 1960 comme Conseiller administratif délégué à la culture, les activités du dicastère se développent et se précisent. Le service «bibliothèques», par exemple, est divisé entre la Bibliothèque publique et universitaire et les bibliothèques municipales. De nouveaux musées sont créés : Musée des sciences et du Mont-Blanc (1961), Musée du Vieux-Genève (1964), Musée de l'horlogerie et de l'émaillerie (1964), etc. Les activités du dicastère continuent de se développer : en 1967 vient s'ajuter le service «propagande et tourisme». En 1987 sont créés le service de la Conservation du patrimoine architectural, les activités culturelles des Halles de l'Ile, le Fonds de décoration de la Ville de Genève. Le dicastère s'occupe aussi de la Fondation du Grand Théâtre et de la Fondation d'art dramatique.
C'est en 1985 qu'est adoptée, suite à une décision du Conseil administratif, l'appellation de "Département des Beaux-Arts et de la Culture". Ce dernier devient en 1988 le "Département municipal des Beaux-Arts, de la culture et du tourisme", puis en 1989 le "Département municipal de la culture et du tourisme" pour enfin prendre le nom en 1991 de "Département municipal des affaires culturelles". Dès 1993, les différents services sont regroupés selon leur champ d'intervention culturelle : Division art et culture, les Bibliothèques, les Musées. Un secrétariat de Département assure la coordination de l'ensemble. Le service des spectacles et concerts disparaît au profit de la Division art et culture. Celle-ci compte dès lors le service de l'art musical, celui des arts de la scène, celui de la conservation du patrimoine et un nouveau service, celui de la promotion culturelle. Cette réorganisation a pour but de mieux cerner les contours de la scène culturelle locale et d'instaurer de nouvelles relations avec les subventionnés. Le service de la promotion culturelle a été créé quant à lui pour développer les prestations à la population, ainsi que l'information et la communication tant interne qu'externe. Dès 1999, la réorganisation de la Division art et culture se parachève. Elle ne comprend plus que trois services : le service administratif et technique (SAT) de la Division, qui sert de logistique aux deux autres et regroupe la gestion technique et administrative des salles du Casino Théâtre, du Victoria Hall et de l'Alhambra, ainsi que celle de la Maison des arts du Grütli et des Ateliers et décors de théâtre, le service aux artistes et aux acteurs culturels (SAAC) et le service de la promotion culturelle (SPC). L'ancien Centre vidéo devient un Centre multimédia, lequel est placé sous la responsabilité du service de la promotion culturelle.
Ce changement, amorcé par Alain Vaissade, Conseiller administratif de 1991 à 2003, illustre donc une volonté de rapprocher l'Administration des acteurs culturels et d'offrir à un public plus large des prestations diversifiées. De grandes manifestations gratuites sont organisées annuellement, telles que la «Fête de la musique», les «Journées du patrimoine», la «Fureur de lire» et la «Nuit de la science». Les musées concentrent plus d'énergie à l'organisation d'expositions. Les bibliothèques développent des animations. D'autre part, avec une volonté de favoriser des projets transdisciplinaires, il a été organisé en 1994 «l'année Voltaire», en 1995 «l'année de la diversité» et en 1996 «l'année Töpffer». Le Département s'est également donné pour mission de soutenir les expressions artistiques contemporaines, avec notammment l'offre de bourses et d'ateliers pour artistes, des prix de la Ville de Genève pour la bande dessinée et des subventions à des lieux de culture alternative (l'Usine, Artamis, la Cave 12, etc). Par ailleurs, en réponse au gel des subventions à partir des années 1990, consécutif à la détérioration des finances publiques, un «Fonds d'aide aux intermittents» et des «Conventions de subventionnement» ont été introduits (voir «Rapport d'activités 1991-2003 du Département des affaires culturelles» dans le Mémorial du Conseil municipal, séance du 6 mai 2003, pp. 6602-6698).
Les conseillers administratifs délégués à ce département depuis 1947 :
Marius NOUL de 1947 à 1959
Pierre BOUFFARD de 1959 à 1967
Lise GIRARDIN de 1967 à 1979
René EMMENEGGER de 1979 à 1991
Alain VAISSADE de 1991 à 2003
Patrice MUGNY dès 2003
Les archives de ce fonds proviennent principalement du service des beaux-arts (créé en 1947). En 1960, le service des beaux-arts prend l'appellation de Beaux-Arts et Culture et apparaît dès 1961 dans les comptes-rendus de l'Administration municipale. Ce service s'occupe alors de la revue «Musées de Genève». En 1964, Christian Hauser est nommé secrétaire administratif du Conseiller délégué aux beaux-arts. En 1965, outre la revue «Musées de Genève», le service des Beaux-Arts et Culture s'occupe de l'attribution des prix (autrefois gérée par le Secrétariat général). Christian Hauser devient chef du service des Beaux-Arts et Culture en 1966 (auparavant il n'y avait pas de chef de service). Les compétences du service s'étendent et il s'occupe désormais de la plaquette «saison genevoise», de l'attribution de subventions, de bourses et de fonds. Il assure de plus le secrétariat du Conseiller administratif délégué à la culture et la liaison entre les différents services du Département. En 1983, ce service prend le nom de «Beaux-Arts et Culture et secrétariat du dicastère». En 1985, il devient «secrétariat du département municipal».